Advertisement
JOGC

No 344-Salpingectomie opportuniste et autres méthodes pour réduire le risque de cancer de l'ovaire, de la trompe de Fallope et du péritoine dans la population générale

      Résumé

      Objectif

      La présente directive clinique examine les avantages potentiels de la salpingectomie opportuniste pour prévenir le développement du cancer séreux de grade élevé de l'ovaire, de la trompe de Fallope et du péritoine à la lumière de données probantes actuelles selon lesquelles ce type de cancer prendrait naissance dans la trompe de Fallope.

      Utilisateurs cibles

      Gynécologues, obstétriciens, médecins de famille, infirmières autorisées, infirmières praticiennes, résidents et fournisseurs de soins de santé.

      Population cible

      Femmes adultes (18 ans et plus) :
      • qui n'auront plus d'enfants;
      • qui subiront une intervention chirurgicale comme une hystérectomie ou une stérilisation permanente et qui prévoient conserver leurs ovaires.

      Options

      Les femmes envisageant une hystérectomie et souhaitant conserver leurs ovaires conservent généralement aussi leurs trompes de Fallope. De plus, celles qui subissent une chirurgie de stérilisation permanente subissent habituellement aussi une ligature des trompes selon des méthodes variées plutôt qu'un retrait chirurgical complet des trompes.

      Résultats

      Les sections « Données probantes appuyant l'hypothèse selon laquelle les CSGE prendraient naissance dans la trompe de Fallope » et « Articles récents sur les répercussions et la sûreté de la salpingectomie opportuniste » reposent sur des études pertinentes rédigées en anglais, qui ont été repérées dans PubMed, Medline et la Cochrane Database of Systematic Reviews à l'aide des termes suivants, seuls ou combinés : high grade serous cancers ovary, fallopian tube, peritoneum, opportunistic salpingectomy, epithelial ovarian cancers, origin, tubal carcinoma in situ, BRCA mutation, prophylactic salpingectomy, inflammation, clear cell et endometrioid. La recherche initiale a été menée en mars 2015, et une dernière recherche a été effectuée en mars 2016. Dans l'ordre, les données probantes pertinentes ont été tirées de méta-analyses, de revues de la littérature, de directives, d'essais cliniques randomisés, d'études de cohorte prospectives, d'études d'observation, de revues non systématiques, d'études de série de cas ainsi que de rapports. Au total, 458 études ont été repérées, et 56 ont été retenues pour la présente directive. Pour la section « Autres facteurs influant sur le risque de développer un cancer de ″l'ovaire″ », une recherche générale a été effectuée dans Medline à partir des termes ovarian neoplasm et prevention. Ont été inclus dans cette recherche des articles rédigés entre décembre 2005 et mars 2016. Les méta-analyses ont été privilégiées lorsque possible. Des recherches supplémentaires ont également été menées pour chaque sous-descripteurs (p. ex., ovarian neoplasm et tubal ligation). D'autres articles pertinents ont été ciblés au moyen d'une vérification des références des revues de la littérature retenues. Les termes ovarian neoplasm et prevention ont permis de repérer 10 méta-analyses; les termes ovarian neoplasm et tubal ligation, 4 méta-analyses.

      Méthodes de validation

      Le contenu et les recommandations ont été rédigés et acceptés par les auteurs principaux. La direction et le conseil de la Société de gynéco-oncologie du Canada ont examiné le contenu et soumis des commentaires, puis le Conseil d'administration de la SOGC a approuvé la version finale avant publication. La qualité des données probantes a été évaluée à partir des critères de l'approche GRADE (Grading of Recommendations Assessment, Development and Evaluation) (tableau 1). L'interprétation des recommandations solides et conditionnelles est décrite dans le tableau 2. Le résumé des conclusions peut être fourni sur demande.

      Avantages, inconvénients et coûts

      L'ajout d'une salpingectomie opportuniste à une hystérectomie ou à une procédure de stérilisation permanente prévue n'a pas entraîné une augmentation des taux de réadmission à l'hôpital (RC : 0,91; IC à 95 % : 0,75-1, 10 et RC : 0,8; IC à 95 % : 0,56-1,21, respectivement) ou de transfusion sanguine (RC : 0,86; IC à 95 % : 0,67-1,10 et RC : 0,75; IC à 95 % : 0,32-1,73, respectivement), mais il a entraîné une hausse de la durée des opérations (de 16 minutes et de 10 minutes, respectivement) selon une étude rétrospective portant sur 43 931 femmes. Le risque de subir des interventions répétées pour une pathologie tubaire chez les femmes ayant conservé leurs trompes de Fallope après une hystérectomie était au moins deux fois plus élevé (RC : 2,13; IC à 95 % : 1,88-2,42, selon une étude fondée sur une population de 170 000 femmes). Selon des experts, si les gynécologues généralistes envisageaient systématiquement de retirer les trompes de Fallope lors d'une hystérectomie ou d'une procédure de stérilisation et d'aiguiller toutes les patientes aux prises avec un CSGE vers une consultation en oncologie génétique et un dépistage génétique, le taux de CSGE pourrait diminuer de 40 % au cours des 20 prochaines années.

      Mise à jour de directives cliniques

      Une revue des données probantes sera menée cinq ans après la publication de la présente directive clinique afin de déterminer si une mise à jour complète ou partielle s'impose. Cependant, si de nouvelles données probantes importantes sont publiées avant la fin du cycle de cinq ans, le processus pourrait être accéléré afin que certaines recommandations soient mises à jour rapidement.

      Parrains

      La présente directive clinique a été élaborée à l'aide de ressources financées par la Société de gynéco-oncologie du Canada et la SOGC.

      Déclarations sommaires

      • 1.
        Les cancers séreux de grade élevé de l'ovaire, de la trompe de Fallope et du péritoine (cancer primitif) représentent environ 70 % de tous les cancers épithéliaux. Ils diffèrent des autres cancers de ce type sur le plan de leur tableau clinique, de leur stade le plus fréquent, de leur réponse aux traitements, de leur pronostic global et de leur taux de récurrence (haute).
      • 2.
        Les cancers de la trompe de Fallope, que l'on croyait très rares par le passé, sont des cancers séreux de grade élevé dans environ 90 % des cas et sont associés à des lésions précurseures (carcinomes séreux intraépithéliaux tubaires); des lésions précurseures n'ont pas été détectées sur la surface épithéliale ovarienne (haute).
      • 3.
        La Fédération internationale de gynécologie et d'obstétrique a modifié en 2014 son système de stadation des cancers séreux de grade élevé afin de combiner l'ovaire, la trompe de Fallope et le péritoine (cancer primitif) comme sites primaires de la maladie, ce qui reflète la difficulté de bien cibler l'origine de ce type de cancer (haute).
      • 4.
        Une salpingo-ovariectomie bilatérale prophylactique peut réduire le risque de cancers séreux de grade élevé de 80 à 90 % chez les porteuses de mutations des gènes du cancer du sein (haute).
      • 5.
        On trouve des carcinomes séreux intraépithéliaux tubaires dans 5 à 6 % des trompes de Fallope retirées de femmes présentant des mutations des gènes du cancer du sein ayant subi une salpingo-ovariectomie prophylactique (haute).
      • 6.
        Les carcinomes séreux intraépithéliaux tubaires sont le plus souvent observés dans la fimbria à l'extrémité des trompes de Fallope et présentent des mutations du gène p53 identiques à celles des cancers associés (haute).
      • 7.
        On croit désormais que les carcinomes à cellules claires et endométrioïdes découlent de lésions endométrioïdes situées dans le pelvis ou autour des ovaires (haute).
      • 8.
        Utilisés pendant plus de 10 ans, les contraceptifs oraux réduisent de 50 % le risque à vie de cancer de « l'ovaire » (haute).
      • 9.
        La ligature des trompes réduit le risque de cancer endométrioïde de 52 % et celui de cancer à cellules claires de 48 %, vraisemblablement en bloquant les menstruations rétrogrades et en prévenant la formation de dépôts endométrioïdes dans le pelvis. Cette intervention ne réduit toutefois le risque de cancer séreux de grade élevé que de 19 %, ce qui concorde avec la théorie voulant que ce type de cancer prenne naissance dans le segment distal des trompes de Fallope toujours en place (moyenne).
      • 10.
        L'approche ayant le plus grand potentiel de réduction du risque est la salpingo-ovariectomie bilatérale qui, dans le cadre de la Nurses' Health Study, a entraîné une réduction du taux de mortalité attribuable au cancer de « l'ovaire » de 94 %. Le risque global de mortalité toutes causes confondues après une salpingo-ovariectomie bilatérale a cependant augmenté de 12 %, ce qui reflète l'effet protecteur des œstrogènes contre les maladies cardiovasculaires chez les femmes de moins de 50 ans (haute).
      • 11.
        À l'heure actuelle, l'influence de l'alimentation et de l'obésité sur le risque de cancer de « l'ovaire » est incertaine et doit être approfondie (basse).
      • 12.
        Le rôle de la metformine dans la prévention primaire du cancer de « l'ovaire » devra être éclairci dans le cadre d'autres recherches (basse).
      • 13.
        Les données probantes sont insuffisantes pour établir un lien entre l'utilisation de produits contenant du talc et le cancer de « l'ovaire » (moyenne).
      • 14.
        Il a été démontré que l'acide acétylsalicylique réduisait le risque de cancer de « l'ovaire »; toutefois, l'influence des autres anti-inflammatoires non stéroïdiens et de l'acétaminophène est incertaine (moyenne).
      • 15.
        Jusqu'à présent, aucun protocole de dépistage ne s'est révélé efficace pour réduire le taux de mortalité attribuable au cancer de « l'ovaire » dans la population générale (moyenne).
      • 16.
        Aucun lien n'a été établi entre l'utilisation de médicaments stimulant l'ovulation et le cancer de « l'ovaire » (moyenne).
      • 17.
        Le traitement de l'endométriose pourrait atténuer le risque de cancer de « l'ovaire » (basse).
      • 18.
        La pratique d'une salpingectomie opportuniste durant une hystérectomie pour des troubles gynécologiques bénins n'augmente pas le taux de complications, la durée du séjour à l'hôpital ni le délai global de rétablissement. Elle augmente toutefois légèrement la durée de l'opération (moyenne).
      • 19.
        La conservation des trompes de Fallope durant une hystérectomie augmente le risque d'interventions répétées pour des pathologies tubaires (moyenne).
      • 20.
        Des études en population générale seront nécessaires pour déterminer si la salpingectomie opportuniste peut réduire l'incidence de cancer séreux de grade élevé (moyenne).

      Recommandations

      • 1.
        L'utilisation de contraceptifs oraux réduit le risque de cancer séreux de grade élevé et devrait être abordée dans le cadre de consultations sur la contraception (forte, haute).
      • 2.
        En ce qui concerne la contraception permanente, il a été démontré que la ligature des trompes avait l'avantage supplémentaire de réduire le risque de cancer séreux de grade élevé. Cela dit, le retrait complet des trompes de Fallope pourrait procurer un avantage encore plus grand, et devrait également être abordé (forte, haute).
      • 3.
        Le retrait des ovaires peut augmenter le risque de maladies cardiovasculaires chez les femmes en préménopause; cette intervention n'est pas recommandée en l'absence d'indications cliniques (forte, haute).
      • 4.
        Le dépistage dans la population générale ne devrait pas être promu comme méthode de réduction du risque du cancer de « l'ovaire » (forte, haute).
      • 5.
        Lorsqu'on envisage de procéder à une hystérectomie et de laisser les ovaires in situ, il faut discuter du fait que le retrait des trompes de Fallope facilement accessibles peut réduire le risque de cancer séreux de grade élevé sans risque supplémentaire lié à l'intervention, et que cette procédure est recommandée (forte, moyenne).
      • 6.
        Il faudrait mettre en place des bases de données sur les soins chirurgicaux pour l'ensemble de la population afin de recueillir prospectivement des données et de suivre l'effet de la salpingectomie opportuniste sur les taux globaux de morbidité et de mortalité, en particulier dans le contexte du cancer séreux de grade élevé (forte, moyenne).

      Mots clés

      Sigles:

      AAS (Acide acétylsalicylique), BRCA (Gène du cancer du sein), CEO (Cancer épithélial de l'ovaire), CO (Contraceptif oral), CSGE (Cancer séreux de grade élevé), CSIT (Carcinome séreux intraépithélial tubaire), FIGO (Fédération internationale de gynécologie et d'obstétrique), FIV (Fécondation in vitro), IC (Intervalle de confiance), LBT (Ligature bilatérale des trompes), RC (Rapport de cotes), RR (Risque relatif)
      To read this article in full you will need to make a payment

      Purchase one-time access:

      Academic & Personal: 24 hour online accessCorporate R&D Professionals: 24 hour online access
      One-time access price info
      • For academic or personal research use, select 'Academic and Personal'
      • For corporate R&D use, select 'Corporate R&D Professionals'

      Subscribe:

      Subscribe to Journal of Obstetrics and Gynaecology Canada
      Already a print subscriber? Claim online access
      Already an online subscriber? Sign in
      Institutional Access: Sign in to ScienceDirect

      Références

        • Canadian Cancer Society's Advisory Committee on Cancer Statistics
        Canadian Cancer Statistics 2015.
        Canadian Cancer Society, Toronto2015 (Available at:) (Consulté le 2 janvier 2017)
        • Canadian Cancer Society's Advisory Committee on Cancer Statistics
        Canadian Cancer Statistics 2014.
        Canadian Cancer Society, Toronto2014 (Available at:) (Consulté le 2 janvier 2017)
        • Kurman R.J.
        • Shih IeM.
        The origin and pathogenesis of epithelial ovarian cancer: a proposed unifying theory.
        Am J Surg Pathol. 2010; 34: 433-443
        • The Society of Gynecologic Oncology of Canada
        GOC Statement Regarding Salpingectomy and Ovarian Cancer Prevention.
        (Available at:) (Consulté le 2 mai 2017)
        • Committee on Gynecologic Practice
        Committee opinion no. 620: salpingectomy for ovarian cancer prevention.
        Obstet Gynecol. 2015; 125: 279-281
        • Society of Gynecologic Oncology
        SGO Clinical Practice Statement: Salpingectomy for Ovarian Cancer Prevention.
        Society of Gynecologic Oncology, Ottawa2013 (Available at:) (Consulté le 2 janvier 2017)
        • Polcher M.
        • Hauptmann S.
        • Fotopoulou C.
        • et al.
        Opportunistic salpingectomies for the prevention of a high-grade serous carcinoma: a statement by the Kommission Ovar of the AGO.
        Arch Gynecol Obstet. 2015; 292: 231-234
        • Kurman R.J.
        Origin and molecular pathogenesis of ovarian high-grade serous carcinoma.
        Ann Oncol. 2013; 24: x16-x21
        • Gilks C.B.
        Molecular abnormalities in ovarian cancer subtypes other than high-grade serous carcinoma.
        J Oncol. 2010; 2010: 740968
        • Kobel M.
        • Huntsman D.
        • Gilks C.B.
        Critical molecular abnormalities in highgrade serous carcinoma of the ovary.
        Expert Rev Mol Med. 2008; 10: e22
        • Ahmed A.A.
        • Etemadmoghadam D.
        • Temple J.
        • et al.
        Driver mutations in TP53 are ubiquitous in high grade serous carcinoma of the ovary.
        J Pathol. 2010; 221: 49-56
        • Dann R.B.
        • DeLoia J.A.
        • Timms K.M.
        • et al.
        BRCA1/2 mutations and expression: response to platinum chemotherapy in patients with advanced stage epithelial ovarian cancer.
        Gynecol Oncol. 2012; 125: 677-682
        • Hennessy B.T.
        • Timms K.M.
        • Carey M.S.
        • et al.
        Somatic mutations in BRCA1 and BRCA2 could expand the number of patients that benefit from poly (ADP ribose) polymerase inhibitors in ovarian cancer.
        J Clin Oncol. 2010; 28: 3570-3576
        • McAlpine J.N.
        • Porter H.
        • Kobel M.
        • et al.
        BRCA1 and BRCA2 mutations correlate with TP53 abnormalities and presence of immune cell infiltrates in ovarian high-grade serous carcinoma.
        Mod Pathol. 2012; 25: 740-750
        • Prat J.
        • Ribe A.
        • Gallardo A.
        Hereditary ovarian cancer.
        Hum Pathol. 2005; 36: 861-870
        • Fathalla M.F.
        Incessant ovulation-a factor in ovarian neoplasia?.
        Lancet. 1971; 2: 163
        • Cramer D.W.
        • Hutchison G.B.
        • Welch W.R.
        • et al.
        Determinants of ovarian cancer risk. I. Reproductive experiences and family history.
        J Natl Cancer Inst. 1983; 71: 711-716
        • Riska A.
        • Sund R.
        • Pukkala E.
        • et al.
        Parity, tubal sterilization, hysterectomy and risk of primary fallopian tube carcinoma in Finland, 1975-2004.
        Int J Cancer. 2007; 120: 1351-1354
        • Sedlis A.
        Primary carcinoma of the fallopian tube.
        Obstet Gynecol Surv. 1961; 16: 209-226
        • Yoonessi M.
        Carcinoma of the fallopian tube.
        Obstet Gynecol Surv. 1979; 34: 257-270
        • Demopoulos R.I.
        • Aronov R.
        • Mesia A.
        Clues to the pathogenesis of fallopian tube carcinoma: a morphological and immunohistochemical case control study.
        Int J Gynecol Pathol. 2001; 20: 128-132
        • Mutch D.G.
        • Prat J.
        2014 FIGO staging for ovarian, fallopian tube and peritoneal cancer.
        Gynecol Oncol. 2014; 133: 401-404
        • Singh N.
        • Gilks C.B.
        • Wilkinson N.
        • et al.
        Assignment of primary site in highgrade serous tubal, ovarian and peritoneal carcinoma: a proposal.
        Histopathology. 2014; 65: 149-154
        • Nelson H.D.
        • Pappas M.
        • Zakher B.
        • et al.
        Risk assessment, genetic counseling, and genetic testing for BRCA-related cancer in women: a systematic review to update the U.S. Preventive Services Task Force recommendation.
        Ann Intern Med. 2014; 160: 255-266
        • Rebbeck T.R.
        • Kauff N.D.
        • Domchek S.M.
        Meta-analysis of risk reduction estimates associated with risk-reducing salpingo-oophorectomy in BRCA1 or BRCA2 mutation carriers.
        J Natl Cancer Inst. 2009; 101: 80-87
        • Finch A.
        • Shaw P.
        • Rosen B.
        • et al.
        Clinical and pathologic findings of prophylactic salpingo-oophorectomies in 159 BRCA1 and BRCA2 carriers.
        Gynecol Oncol. 2006; 100: 58-64
        • Leeper K.
        • Garcia R.
        • Swisher E.
        • et al.
        Pathologic findings in prophylactic oophorectomy specimens in high-risk women.
        Gynecol Oncol. 2002; 87: 52-56
        • Olivier R.I.
        • van Beurden M.
        • Lubsen M.A.
        • et al.
        Clinical outcome of prophylactic oophorectomy in BRCA1/BRCA2 mutation carriers and events during follow-up.
        Br J Cancer. 2004; 90: 1492-1497
        • Callahan M.J.
        • Crum C.P.
        • Medeiros F.
        • et al.
        Primary fallopian tube malignancies in BRCA-positive women undergoing surgery for ovarian cancer risk reduction.
        J Clin Oncol. 2007; 25: 3985-3990
        • Cass I.
        • Holschneider C.
        • Datta N.
        • et al.
        BRCA-mutation-associated fallopian tube carcinoma: a distinct clinical phenotype?.
        Obstet Gynecol. 2005; 106: 1327-1334
        • Powell C.B.
        • Kenley E.
        • Chen L.M.
        • et al.
        Risk-reducing salpingooophorectomy in BRCA mutation carriers: role of serial sectioning in the detection of occult malignancy.
        J Clin Oncol. 2005; 23: 127-132
        • Medeiros F.
        • Muto M.G.
        • Lee Y.
        • et al.
        The tubal fimbria is a preferred site for early adenocarcinoma in women with familial ovarian cancer syndrome.
        Am J Surg Pathol. 2006; 30: 230-236
        • Shaw P.A.
        • Rouzbahman M.
        • Pizer E.S.
        • et al.
        Candidate serous cancer precursors in fallopian tube epithelium of BRCA1/2 mutation carriers.
        Mod Pathol. 2009; 22: 1133-1138
        • Casey M.J.
        • Bewtra C.
        Peritoneal carcinoma in women with genetic susceptibility: implications for Jewish populations.
        Fam Cancer. 2004; 3: 265-281
        • Kindelberger D.W.
        • Lee Y.
        • Miron A.
        • et al.
        Intraepithelial carcinoma of the fimbria and pelvic serous carcinoma: evidence for a causal relationship.
        Am J Surg Pathol. 2007; 31: 161-169
        • Salvador S.
        • Rempel A.
        • Soslow R.A.
        • et al.
        Chromosomal instability in fallopian tube precursor lesions of serous carcinoma and frequent monoclonality of synchronous ovarian and fallopian tube mucosal serous carcinoma.
        Gynecol Oncol. 2008; 110: 408-417
        • Seidman J.D.
        Serous tubal intraepithelial carcinoma localizes to the tubalperitoneal junction: a pivotal clue to the site of origin of extrauterine high-grade serous carcinoma (ovarian cancer).
        Int J Gynecol Pathol. 2015; 34: 112-120
        • Carlson J.W.
        • Miron A.
        • Jarboe E.A.
        • et al.
        Serous tubal intraepithelial carcinoma: its potential role in primary peritoneal serous carcinoma and serous cancer prevention.
        J Clin Oncol. 2008; 26: 4160-4165
        • Seidman J.D.
        • Zhao P.
        • Yemelyanova A.
        “Primary peritoneal” high-grade serous carcinoma is very likely metastatic from serous tubal intraepithelial carcinoma: assessing the new paradigm of ovarian and pelvic serous carcinogenesis and its implications for screening for ovarian cancer.
        Gynecol Oncol. 2011; 120: 470-473
        • Lee Y.
        • Miron A.
        • Drapkin R.
        • et al.
        A candidate precursor to serous carcinoma that originates in the distal fallopian tube.
        J Pathol. 2007; 211: 26-35
        • Jarboe E.
        • Folkins A.
        • Nucci M.R.
        • et al.
        Serous carcinogenesis in the fallopian tube: a descriptive classification.
        Int J Gynecol Pathol. 2008; 27: 1-9
        • Bahar-Shany K.
        • Brand H.
        • Sapoznik S.
        • et al.
        Exposure of fallopian tube epithelium to follicular fluid mimics carcinogenic changes in precursor lesions of serous papillary carcinoma.
        Gynecol Oncol. 2014; 132: 322-327
        • Fleming J.S.
        • Beaugie C.R.
        • Haviv I.
        • et al.
        Incessant ovulation, inflammation and epithelial ovarian carcinogenesis: revisiting old hypotheses.
        Mol Cell Endocrinol. 2006; 247: 4-21
        • Ness R.B.
        • Cottreau C.
        Possible role of ovarian epithelial inflammation in ovarian cancer.
        J Natl Cancer Inst. 1999; 91: 1459-1467
        • Lattuada D.
        • Uberti F.
        • Colciaghi B.
        • et al.
        Fimbrial cells exposure to catalytic iron mimics carcinogenic changes.
        Int J Gynecol Cancer. 2015; 25: 389-398
        • Seidman J.D.
        • Sherman M.E.
        • Bell K.A.
        • et al.
        Salpingitis,salpingoliths, and serous tumors of the ovaries: is there a connection?.
        Int J Gynecol Pathol. 2002; 21: 101-107
        • Idahl A.
        • Lundin E.
        • Jurstrand M.
        • et al.
        Chlamydia trachomatis and Mycoplasma genitalium plasma antibodies in relation to epithelial ovarian tumors.
        Infect Dis Obstet Gynecol. 2011; 2011: 824627
        • Ness R.B.
        • Shen C.
        • Bass D.
        • et al.
        Chlamydia trachomatis serology in women with and without ovarian cancer.
        Infect Dis Obstet Gynecol. 2008; 2008: 219672
        • Sieh W.
        • Salvador S.
        • McGuire V.
        • et al.
        Tubal ligation and risk of ovarian cancer subtypes: a pooled analysis of case-control studies.
        Int J Epidemiol. 2013; 42: 579-589
        • Kobayashi H.
        • Kajiwara H.
        • Kanayama S.
        • et al.
        Molecular pathogenesis of endometriosis-associated clear cell carcinoma of the ovary (review).
        Oncol Rep. 2009; 22: 233-240
        • Kobayashi H.
        • Sumimoto K.
        • Moniwa N.
        • et al.
        Risk of developing ovarian cancer among women with ovarian endometrioma: a cohort study in Shizuoka, Japan.
        Int J Gynecol Cancer. 2007; 17: 37-43
        • Kocbek V.
        • Vouk K.
        • Bersinger N.A.
        • et al.
        Panels of cytokines and other secretory proteins as potential biomarkers of ovarian endometriosis.
        J Mol Diagn. 2015; 17: 325-334
        • Faber M.T.
        • Jensen A.
        • Frederiksen K.
        • et al.
        Oral contraceptive use and impact of cumulative intake of estrogen and progestin on risk of ovarian cancer.
        Cancer Causes Control. 2013; 24: 2197-2206
        • Havrilesky L.J.
        • Moorman P.G.
        • Lowery W.J.
        • et al.
        Oral contraceptive pills as primary prevention for ovarian cancer: a systematic review and metaanalysis.
        Obstet Gynecol. 2013; 122: 139-147
        • Yang H.P.
        • Trabert B.
        • Murphy M.A.
        • et al.
        Ovarian cancer risk factors by histologic subtypes in the NIH-AARP Diet and Health Study.
        Int J Cancer. 2012; 131: 938-948
        • Cibula D.
        • Widschwendter M.
        • Majek O.
        • et al.
        Tubal ligation and the risk of ovarian cancer: review and meta-analysis.
        Hum Reprod Update. 2011; 17: 55-67
        • Rice M.S.
        • Murphy M.A.
        • Vitonis A.F.
        • et al.
        Tubal ligation, hysterectomy and epithelial ovarian cancer in the New England case-control study.
        Int J Cancer. 2013; 133: 2415-2421
        • Parker W.H.
        • Broder M.S.
        • Chang E.
        • et al.
        Ovarian conservation at the time of hysterectomy and long-term health outcomes in the nurses' health study.
        Obstet Gynecol. 2009; 113: 1027-1037
        • Atsma F.
        • Bartelink M.L.
        • Grobbee D.E.
        • et al.
        Postmenopausal status and early menopause as independent risk factors for cardiovascular disease: a meta-analysis.
        Menopause. 2006; 13: 265-279
        • Crane T.E.
        • Khulpateea B.R.
        • Alberts D.S.
        • et al.
        Dietary intake and ovarian cancer risk: a systematic review.
        Cancer Epidemiol Biomarkers Prev. 2014; 23: 255-273
        • Merritt M.A.
        • Cramer D.W.
        • Missmer S.A.
        • et al.
        Dietary fat intake and risk of epithelial ovarian cancer by tumour histology.
        Br J Cancer. 2014; 110: 1392-1401
        • Lee A.H.
        • Su D.
        • Pasalich M.
        • et al.
        Preserved foods associated with increased risk of ovarian cancer.
        Gynecol Oncol. 2013; 129: 570-573
        • Aschebrook-Kilfoy B.
        • Ward M.H.
        • Gierach G.L.
        • et al.
        Epithelial ovarian cancer and exposure to dietary nitrate and nitrite in the NIH-AARP Diet and Health Study.
        Eur J Cancer Prev. 2012; 21: 65-72
        • Olsen C.M.
        • Green A.C.
        • Whiteman D.C.
        • et al.
        Obesity and the risk of epithelial ovarian cancer: a systematic review and meta-analysis.
        Eur J Cancer. 2007; 43: 690-709
        • Olsen C.M.
        • Nagle C.M.
        • Whiteman D.C.
        • et al.
        Obesity and risk of ovarian cancer subtypes: evidence from the Ovarian Cancer Association Consortium.
        Endocr Relat Cancer. 2013; 20: 251-262
        • Torres M.L.
        • Hartmann L.C.
        • Cliby W.A.
        • et al.
        Nutritional status, CT body composition measures and survival in ovarian cancer.
        Gynecol Oncol. 2013; 129: 548-553
        • Febbraro T.
        • Lengyel E.
        • Romero I.L.
        Old drug, new trick: repurposing metformin for gynecologic cancers?.
        Gynecol Oncol. 2014; 135: 614-621
        • Stine J.E.
        • Bae-Jump V.
        Metformin and gynecologic cancers.
        Obstet Gynecol Surv. 2014; 69: 477-489
        • Dilokthornsakul P.
        • Chaiyakunapruk N.
        • Termrungruanglert W.
        • et al.
        The effects of metformin on ovarian cancer: a systematic review.
        Int J Gynecol Cancer. 2013; 23: 1544-1551
        • Terry K.L.
        • Karageorgi S.
        • Shvetsov Y.B.
        • et al.
        Genital powder use and risk of ovarian cancer: a pooled analysis of 8,525 cases and 9,859 controls.
        Cancer Prev Res (Phila). 2013; 6: 811-821
        • Huncharek M.
        • Muscat J.
        Perineal talc use and ovarian cancer risk: a case study of scientific standards in environmental epidemiology.
        Eur J Cancer Prev. 2011; 20: 501-507
        • Wentzensen N.
        • Wacholder S.
        Talc use and ovarian cancer: epidemiology between a rock and a hard place.
        J Natl Cancer Inst. 2014; 106
        • Houghton S.C.
        • Reeves K.W.
        • Hankinson S.E.
        • et al.
        Perineal powder use and risk of ovarian cancer.
        J Natl Cancer Inst. 2014; 106
        • Tsoref D.
        • Panzarella T.
        • Oza A.
        Aspirin in prevention of ovarian cancer: are we at the tipping point?.
        J Natl Cancer Inst. 2014; 106: djt453
        • Trabert B.
        • Ness R.B.
        • Lo-Ciganic W.H.
        • et al.
        Aspirin, nonaspirin nonsteroidal anti-inflammatory drug, and acetaminophen use and risk of invasive epithelial ovarian cancer: a pooled analysis in the Ovarian Cancer Association Consortium.
        J Natl Cancer Inst. 2014; 106: djt431
        • Baandrup L.
        • Friis S.
        • Dehlendorff C.
        • et al.
        Prescription use of paracetamol and risk for ovarian cancer in Denmark.
        J Natl Cancer Inst. 2014; 106: dju111
        • Buys S.S.
        • Partridge E.
        • Black A.
        • et al.
        Effect of screening on ovarian cancer mortality: the Prostate, Lung, Colorectal and Ovarian (PLCO) Cancer Screening Randomized Controlled Trial.
        JAMA. 2011; 305: 2295-2303
        • Jacobs I.J.
        • Menon U.
        • Ryan A.
        • et al.
        Ovarian cancer screening and mortality in the UK Collaborative Trial of Ovarian Cancer Screening (UKCTOCS): a randomised controlled trial.
        Lancet. 2016; 387: 945-956
        • Kobayashi H.
        • Yamada Y.
        • Sado T.
        • et al.
        A randomized study of screening for ovarian cancer: a multicenter study in Japan.
        Int J Gynecol Cancer. 2008; 18: 414-420
        • Diergaarde B.
        • Kurta M.L.
        Use of fertility drugs and risk of ovarian cancer.
        Curr Opin Obstet Gynecol. 2014; 26: 125-129
        • Trabert B.
        • Lamb E.J.
        • Scoccia B.
        • et al.
        Ovulation-inducing drugs and ovarian cancer risk: results from an extended follow-up of a large United States infertility cohort.
        Fertil Steril. 2013; 100: 1660-1666
        • Asante A.
        • Leonard P.H.
        • Weaver A.L.
        • et al.
        Fertility drug use and the risk of ovarian tumors in infertile women: a case-control study.
        Fertil Steril. 2013; 99: 2031-2036
        • Brinton L.A.
        • Trabert B.
        • Shalev V.
        • et al.
        In vitro fertilization and risk of breast and gynecologic cancers: a retrospective cohort study within the Israeli Maccabi Healthcare Services.
        Fertil Steril. 2013; 99: 1189-1196
        • Siristatidis C.
        • Sergentanis T.N.
        • Kanavidis P.
        • et al.
        Controlled ovarian hyperstimulation for IVF: impact on ovarian, endometrial and cervical cancer-a systematic review and meta-analysis.
        Hum Reprod Update. 2013; 19: 105-123
        • Nezhat F.R.
        • Apostol R.
        • Nezhat C.
        • et al.
        New insights in the pathophysiology of ovarian cancer and implications for screening and prevention.
        Am J Obstet Gynecol. 2015; 213: 262-267
        • Melin A.S.
        • Lundholm C.
        • Malki N.
        • et al.
        Hormonal and surgical treatments for endometriosis and risk of epithelial ovarian cancer.
        Acta Obstet Gynecol Scand. 2013; 92: 546-554
        • Robert M.
        • Cenaiko D.
        • Sepandj J.
        • et al.
        Success and complications of salpingectomy at the time of vaginal hysterectomy.
        J Minim Invasive Gynecol. 2015; 22: 864-869
        • Danis R.B.
        • Della Badia C.R.
        • Richard S.D.
        Postpartum permanent sterilization: could bilateral salpingectomy replace bilateral tubal ligation?.
        J Minim Invasive Gynecol. 2016; 23: 928-932
        • Minig L.
        • Chuang L.
        • Patrono M.G.
        • et al.
        Surgical outcomes and complications of prophylactic salpingectomy at the time of benign hysterectomy in premenopausal women.
        J Minim Invasive Gynecol. 2015; 22: 653-657
        • Morelli M.
        • Venturella R.
        • Mocciaro R.
        • et al.
        Prophylactic salpingectomy in premenopausal low-risk women for ovarian cancer: primum non nocere.
        Gynecol Oncol. 2013; 129: 448-451
        • Vorwergk J.
        • Radosa M.P.
        • Nicolaus K.
        • et al.
        Prophylactic bilateral salpingectomy (PBS) to reduce ovarian cancer risk incorporated in standard premenopausal hysterectomy: complications and re-operation rate.
        J Cancer Res Clin Oncol. 2014; 140: 859-865
        • Guldberg R.
        • Wehberg S.
        • Skovlund C.W.
        • et al.
        Salpingectomy as standard at hysterectomy? A Danish cohort study, 1977-2010.
        BMJ Open. 2013; 3
        • Yoon S.H.
        • Kim S.N.
        • Shim S.H.
        • et al.
        Bilateral salpingectomy can reduce the risk of ovarian cancer in the general population: A meta-analysis.
        Eur J Cancer. 2016; 55: 38-46
        • Falconer H.
        • Yin L.
        • Gronberg H.
        • et al.
        Ovarian cancer risk after salpingectomy: a nationwide population-based study.
        J Natl Cancer Inst. 2015; 107
        • McAlpine J.N.
        • Hanley G.E.
        • Woo M.M.
        • et al.
        Opportunistic salpingectomy: uptake, risks, and complications of a regional initiative for ovarian cancer prevention.
        Am J Obstet Gynecol. 2014; 210: 471.e1-471.e11

      Linked Article